The neural dynamics of decision-making: an approach to different valuation systems

Abstract

As human beings, we are constantly making decisions. Decision-making involves the ability of selecting among different alternatives to produce a given outcome. Due to the crucial relevance of decision-making in our everyday living, its study has been progressively established in the scientific literature. In addition, the study of the neurobiological mechanisms underlying these processes has been applied to some neuropsychiatric disorders, where the decision-making ability is compromised. One of such examples is the case of Obsessive-Compulsive Disorder (OCD) – a neuropsychiatric disorder characterized by the occurrence of obsessive thoughts and ritualistic actions intended to reduce the anxiety provoked by these thoughts. With the repetition of the cycle obsessions – anxiety – compulsions – reduction of anxiety, the compulsive behavior is progressively established as a natural rewarding trigger. As such, patients will engage in this habitual pattern of compulsive behaviors – even if they are no longer being rewarding for the subject. For these reasons, these patients are described as over-reliant on habits and having an impaired ability to shift from the habit-based to the goal-directed system of decision-making. These characteristics make these patients ideal candidates for the study of the neural processes involving a pathological form of decision-making. In this work, we implemented a comprehensive approach for the characterization of decisionmaking processing in these patients. Using a multimodal neuroimaging approach, we observed that OCD patients are characterized by a variety of intrinsic structural and functional brain alterations, in comparison to healthy controls – involving networks of brain regions that seem to be relevant for emotional processing. Besides these findings, we observed significant differences on the association between the structure of brain regions that are consistently involved in decision-making processing and decision-making profiles in OCD. When assessed during monetary risky decision-making, compared with healthy individuals, these patients present a significantly reduced brain response in the regions of the occipital cortex and cingulate areas; furthermore, they also display altered task-dependent modulation of the activity of limbic regions. Likewise, OCD patients also had an altered modulation of the activity of the anterior cingulate and basal ganglia nuclei, when receiving negative outcomes (i.e., when they perceive losses). Considering these neurobiological dynamic alterations and that the disorder is known to be associated with an altered emotional processing, we hypothesized that there might be an underlying influence of emotional processing during decision-making in these patients. To address this, we implemented a meta-analytic investigation which revealed that the neurobiological mechanisms that are typically altered in emotional processing in these patients are preferentially associated with reward processing. Following-up on this notion, we proceeded to the characterization of how the emotional processing interferes with central and autonomic nervous systems in non-clinical samples. For this purpose, we implemented a complementary meta-analytic aggregation of the literature and by performing an empiric investigation where we studied the dynamic oscillations of the brain connectome during emotional induction. In addition, we addressed the relevance of emotional valence for impulsive behavior, from a psychometric perspective, and how affective dimensions of impulsive behavior are fingerprinted at central nervous system. Finally, we assessed whether the induction of an affective state influences goaldirected decision-making, with a focus on risky decision-making. Even though we find little evidence for the discrimination of individual emotional categories on psychophysiological responses, the salience of the emotional stimuli seems to be directly associated with the magnitude of these responses. On top of this, we found evidence for the impact of contrasting emotional valences on behavioral correlates. Altogether, these results point to the notion that emotion might have a non-straightforward, although crucial, modulatory influence on decisionmaking, mainly in neuropsychiatric contexts. Future research is needed to clarify the effectiveness of interventions focused on the emotional processing on the modulation of decisionmaking characteristics.

O nosso quotidiano é constantemente caracterizado por situações que requerem que tomemos decisões. Estes processos envolvem a capacidade de selecionar entre diferentes alternativas para produzir um determinado resultado. Devido à relevância da tomada de decisão no nosso dia a dia, o estudo destes processos tem ganho uma ênfase progressiva na investigação científica. Adicionalmente, o estudo dos mecanismos neurobiológicos subjacentes a estes processos tem sido investigado no contexto de diversas doenças neuropsiquiátricas, nas quais a capacidade de tomada de decisão se encontra comprometida. A Perturbação Obsessivo- Compulsiva (POC) destaca-se como um exemplo de relevo neste âmbito. Esta patologia caracteriza-se pela ocorrência de pensamentos obsessivos e comportamentos ritualísticos que são desencadeados para reduzir a ansiedade provocada pelas obsessões. A contínua exposição ao ciclo obsessões – ansiedade – compulsões – redução da ansiedade leva a que as compulsões se estabeleçam progressivamente como recompensadores naturais. Desta forma, os pacientes tenderão a enveredar neste padrão de hábitos caracterizado por episódios de compulsividade, mesmo que estes deixem de proporcionar qualquer tipo de recompensa. Por estas razões, os doentes com POC são tipicamente descritos como indivíduos com uma dependência excessiva de hábitos e com uma disfunção na transição deste padrão comportamental para o sistema de tomada de decisão orientado para objetivos. Estas características levam a uma conceptualização dos doentes com POC como potenciais candidatos para o estudo dos processos de tomada de decisão, na sua forma patológica. Neste trabalho, procedemos à implementação de uma abordagem compreensiva para a caracterização da tomada de decisão nestes doentes. Através de uma investigação de neuroimagem multimodal, observámos que, em comparação com indivíduos saudáveis, os doentes com POC apresentam uma diversidade de padrões cerebrais estruturais e funcionais alterados, envolvendo redes de regiões cerebrais tipicamente associadas com o processamento emocional. Foram ainda detetadas alterações significativas na associação entre a estrutura de regiões tradicionalmente implicadas nos processos de tomada de decisão e o perfil de tomada de decisão nestes doentes. Quando avaliados num paradigma de tomada de decisão económica, estes indivíduos demonstram uma magnitude de resposta neurobiológica reduzida em regiõesO nosso quotidiano é constantemente caracterizado por situações que requerem que tomemos decisões. Estes processos envolvem a capacidade de selecionar entre diferentes alternativas para produzir um determinado resultado. Devido à relevância da tomada de decisão no nosso dia a dia, o estudo destes processos tem ganho uma ênfase progressiva na investigação científica. Adicionalmente, o estudo dos mecanismos neurobiológicos subjacentes a estes processos tem sido investigado no contexto de diversas doenças neuropsiquiátricas, nas quais a capacidade de tomada de decisão se encontra comprometida. A Perturbação Obsessivo- Compulsiva (POC) destaca-se como um exemplo de relevo neste âmbito. Esta patologia caracteriza-se pela ocorrência de pensamentos obsessivos e comportamentos ritualísticos que são desencadeados para reduzir a ansiedade provocada pelas obsessões. A contínua exposição ao ciclo obsessões – ansiedade – compulsões – redução da ansiedade leva a que as compulsões se estabeleçam progressivamente como recompensadores naturais. Desta forma, os pacientes tenderão a enveredar neste padrão de hábitos caracterizado por episódios de compulsividade, mesmo que estes deixem de proporcionar qualquer tipo de recompensa. Por estas razões, os doentes com POC são tipicamente descritos como indivíduos com uma dependência excessiva de hábitos e com uma disfunção na transição deste padrão comportamental para o sistema de tomada de decisão orientado para objetivos. Estas características levam a uma conceptualização dos doentes com POC como potenciais candidatos para o estudo dos processos de tomada de decisão, na sua forma patológica. Neste trabalho, procedemos à implementação de uma abordagem compreensiva para a caracterização da tomada de decisão nestes doentes. Através de uma investigação de neuroimagem multimodal, observámos que, em comparação com indivíduos saudáveis, os doentes com POC apresentam uma diversidade de padrões cerebrais estruturais e funcionais alterados, envolvendo redes de regiões cerebrais tipicamente associadas com o processamento emocional. Foram ainda detetadas alterações significativas na associação entre a estrutura de regiões tradicionalmente implicadas nos processos de tomada de decisão e o perfil de tomada de decisão nestes doentes. Quando avaliados num paradigma de tomada de decisão económica, estes indivíduos demonstram uma magnitude de resposta neurobiológica reduzida em regiões occipitais e do córtex cingulado e uma modulação da atividade de regiões límbicas na passagem de níveis mais elevados para níveis mais baixos de risco. Adicionalmente, os doentes com POC apresentam uma modulação alterada do córtex cingulado anterior e dos gânglios da base em resposta a resultados negativos (ou seja, quando se apercebem de uma perda monetária). Atendendo às alterações das dinâmicas de resposta neurobiológica e ao facto de a doença ser caracterizada por um processamento emocional alterado, propusemos a hipótese de existir uma influência do processamento emocional na tomada de decisão nestes doentes. No sentido de explorar esta hipótese, realizámos uma investigação meta-analítica que evidenciou que os mecanismos neurobiológicos que se encontram alterados durante o processamento emocional nestes doentes estão preferencialmente associados ao processamento da recompensa. Assim, procedeu-se de seguida à caracterização de como o processamento emocional interfere com o sistema nervoso central e autónomo em populações não clínicas. Para este efeito, complementámos uma revisão sistemática da literatura com uma investigação empírica no sentido de estudar as dinâmicas de oscilação do conectoma cerebral humano durante a indução emocional. Abordámos ainda a relevância da valência emocional no comportamento impulsivo, à luz de uma abordagem psicométrica, e se existem assinaturas neurobiológicas de dimensões emocionais ao nível do sistema nervoso central. Finalmente, abordamos se a indução de estados emocionais contrastantes influencia de forma diferencial a tomada de decisão de risco. Apesar de termos detetado uma evidência reduzida no que respeita à discriminação de categorias emocionais individuais em correlatos psicofisiológicos, a saliência emocional dos estímulos parece estar diretamente associada a estas respostas. Mais ainda, obtivemos evidência para um impacto da indução de valências emocionais contrastantes em correlatos comportamentais. Globalmente, estes resultados sugerem que as emoções assumem um papel complexo, embora crucial, na modulação da tomada de decisão, particularmente em contextos neuropsiquiátricos. Investigações futuras poderão clarificar a eficácia de intervenções focadas no processamento emocional na modulação das características da tomada de decisão.